Última atualização em 11 de novembro de 2017
Três anos após Spyro lutar contra Gaul em The Legend of Spyro: The Eternal Night e ficar preso junto de Cynder e Sparx dentro de um cristal de energia que ele mesmo materializou, um grupo de Grublins encontra o cristal ao acaso e o destrói. Ao fazerem isso Spyro e Cynder são libertos, porém, ainda estão inconscientes desde o incidente. Os Grublins aproveitam a oportunidade e colocam neles duas coleiras energéticas que os faz ficar presos um ao outro. Sparx é salvo por Hunter, um leopardo que durante o jogo ajuda os dragões. Spyro e Cynder têm de derrotar o Mestre das Trevas Malefor, que durante o desaparecimento do dragão roxo deu início à uma nova guerra contra o Mundo dos Dragões. Spyro e Cynder viajam pela Cidade do Dragão, as Terras Queimadas e as Ilhas Flutuantes para enfrentar Malefor em seu lar.
Assim como o jogo anterior, Dawn of the Dragon mantém o foco na exploração. Os ambientes são muito maiores do que nos games anteriores, embora o progresso seja inteiramente linear. Uma nova característica é a capacidade de voar a qualquer momento. O game também oferece um modo cooperativo com Spyro e Cynder e, com apenas um jogador, é possível alternar entre eles a qualquer momento. Spyro ataca com fogo, eletricidade, terra e gelo, enquanto Cynder controla veneno, medo, vento e sombra. As gemas coletadas fornecem power-ups e ambos os personagens também podem equipar peças de armadura de dragão.
As gemas de "Fury" foram removidas. Eles são substituídas por cristais escuros que precisam ser destruídos à medida que drenam a magia. A "Fúria" agora é determinada através de um medidor que se enche durante os ataques. Ao lado dos inimigos normais, existem inimigos de elite que utilizam uma máscara. Um ataque específico é necessário para eliminar a máscara para tornar os ataques normais efetivos.